Im Jahr 2154 sind die Rohstoffe der Erde erschöpft. Der Konzern Resources Development Administration baut auf dem erdähnlichen, fernen Mond Pandora den begehrten Rohstoff Unobtanium ab und gerät dabei in Konflikt mit einer humanoiden Spezies namens Na’vi, die sich gegen die Zerstörung ihrer Umwelt zur Wehr setzt. Pandora ist von erdähnlichen Lebensformen besiedelt (grünen Pflanzen und an irdische Säugetiere erinnernden Tieren), hat aber eine Atmosphäre, die für Menschen tödlich ist.
Der frühere US-Marine Jake Sully, der seit einem Kampfeinsatz von der Hüfte abwärts gelähmt ist, wird nach Pandora geschickt, um seinen verstorbenen Zwillingsbruder bei einer diplomatischen Mission zu ersetzen: Mithilfe künstlich hergestellter Na’vi-Körper, sogenannter Avatare, die sich mithilfe von Gedankenübertragung steuern lassen, soll er Kontakt zu den Ureinwohnern herstellen und sie davon überzeugen, ihre Heimat und den Widerstand gegen den Abbau des Rohstoffs aufzugeben. Während das zuständige Team um Dr. Grace Augustine vor allem wissenschaftliche Ziele verfolgt und auf Vermittlung aus ist, will der militärische Leiter der Basis, Colonel Miles Quaritch, dass Sully ihm Informationen bezüglich der Verteidigungsstrategien und Schwachstellen der Na’vi zuspielt. Quaritch verspricht ihm, für seinen Undercover-Einsatz die Kosten einer Wirbelsäulenoperation zu übernehmen, und Sully sagt zu.
Bei einer Expedition in seinem Avatar wird Jake von der Gruppe getrennt und ist im dichten Dschungel Pandoras auf sich allein gestellt. Dort wird er von Raubtieren angegriffen, jedoch von der Na’vi Neytiri gerettet, die ihn zu ihrem Stamm, den Omaticaya, führt. Nach anfänglichen Bedenken beschließen die Anführer des Clans, Sully mit ihrer Lebensweise und Kultur vertraut zu machen, auch um über ihn die Menschen besser kennenzulernen. Trotz anfänglicher Probleme fassen die Na’vi und insbesondere Neytiri, die Häuptlingstochter, Vertrauen zu Sully, und zwischen den beiden entsteht eine Liebesbeziehung. Sully durchläuft die Ausbildung zum Krieger und wird schließlich in den Stamm aufgenommen. Dem ehemaligen Marine wird klar, dass die Na’vi ihre Heimat niemals aufgeben werden, da ihre Existenz eng mit ihren heiligen Stätten verbunden ist, von denen eine greifbare, spirituelle Kraft ausgeht. Alles ist mit allem und jedem verbunden. Die Na'vi bedauern jedes Tier, welches sie töten mussten, um ihnen als Nahrung zu dienen, und sie töten selbst gefährliche Raubtiere nur, wenn es unvermeidlich ist. Als es zur militärischen Eskalation kommt, läuft Sully zu ihnen über. Mit der Bändigung eines mächtigen Riesenvogels gelingt es ihm, einen alten Mythos zu beschwören und alle Stämme der Na’vi zu vereinen. Am entscheidenden Punkt der Schlacht schließen sich unzählige Tiere den kämpfenden Na'vi an und überrennen letztlich die Menschen. Nach verlustreichem Kampf können die Invasionstruppen besiegt werden und müssen den ihnen fremden Mond Pandora verlassen. Sully verlässt mithilfe des neuronalen Netzwerkes Pandoras seinen menschlichen Körper und wird endgültig ein Na’vi.
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